RIVM logo, Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu. Ministerie van Volksgezondheid, Welzijn en Sport

Trends in Salmonella bij de mens, landbouwhuisdieren en in voedsel

Sinds het begin van deze eeuw is het aantal patiënten met salmonellose meer dan gehalveerd. Een ontwikkeling die gereflecteerd wordt door de bevindingen in de surveillance van landbouwhuisdieren en van vlees in de winkel, die in dit artikel worden beschreven. De bestrijdingsprogramma’s bij landbouwhuisdieren en verbeteringen in de hygiëne van het voedselproductie proces hebben dus effect gehad. Met een incidentie in de afgelopen 3 jaar van 9,1-9,3 bevestigde salmonellosegevallen per 100.000 inwoners en naar schatting 27.000 gevallen van acute gastro-enteritis door Salmonella-infecties in de bevolking, heeft Nederland een van de laagste incidenties van Europa.

Inzicht in het voorkomen van salmonellose wordt verkregen via de laboratoriumsurveillance die door het Centrum Infectieziektebestrijding (CIb) van het RIVM sinds de jaren 80 van de vorige eeuw wordt uitgevoerd, met een geschatte dekkingsgraad van 64% van de Nederlandse bevolking. Incidentele gevallen van humane salmonellose zijn in Nederland, in tegenstelling tot diverse andere Europese landen, niet meldingsplichtig. Salmonellose is alleen meldingsplichtig indien het een humaan cluster van 2 of meer gerelateerde patiënten betreft met een oorsprong in consumptie van besmet voedsel of drinkwater. Trends van Salmonella bij de mens worden het best beschreven in relatie tot hun bronnen. Als Nationaal Referentie Centrum voor Salmonella, ontvangt het RIVM ook isolaten voor typering van runderen, varkens, pluimvee en van huisdieren, inclusief reptielen. Daarnaast ontvangt het nog isolaten uit andere landbouwhuisdieren zoals paarden, geiten, schapen en eenden en uit omgevingsmonsters. De isolaten komen uit een diversiteit aan monitoring programma’s op boerderijen, slachthuizen en supermarkten. Vaak zijn deze programma’s onderdeel van het werk van de Gezondheidsdienst voor dieren (GD) en de voedselwaren autoriteit (NVWA), maar isolaten worden ook ingestuurd door dierentuinen, de diergeneeskundefaculteit en diervoederindustrie. Periodiek worden de humane gegevens (serotypering, moleculaire typering en resistentie - bepaald door het Centraal Veterinair Instituut (CVI) - verstuurd naar het European Centre for Disease prevention and Control (ECDC). Deze gegevens zijn nu beschikbaar voor het publiek en kunnen worden bestudeerd geaggregeerd op serotype, leeftijd, geslacht, periode en land (http://ecdc.europa.eu/en/data-tools/atlas/Pages/atlas.aspx). Vergelijkbare gegevens uit landbouwhuisdieren en voedsel, worden jaarlijks verstuurd naar de European Food Safety Authority (EFSA).

Ziektelast

Diverse epidemiologische onderzoeken in de afgelopen 15 jaar hebben het mogelijk gemaakt om op basis van de laboratoriumbevindingen te schatten hoeveel mensen in de algemene bevolking acute gastro-enteritis krijgen door Salmonella, daarmee naar de huisarts gaan, in het ziekenhuis belanden en komen te overlijden. Ook de ziektelast in Disability Adjusted Life Years (DALY’s) en Cost of Illness (COI) kunnen zo geschat worden. Voor 2014 en 2015 wordt het aantal gevallen van acute gastro-enteritis door Salmonella-infecties in de bevolking geschat op ruim 27.000. Dit komt overeen met ongeveer 900 verloren gezonde levensjaren (DALY’s); de COI zou neerkomen op € 19 miljoen. (1,2) De DALY en COI zijn ongeveer 1/3 van die voor Campylobacter; ziekenhuisopname is vergelijkbaar maar het aantal gevallen van acute gastro-enteritis is naar schatting voor Campylobacter ruim 3 maal zo hoog als voor Salmonella. Voor Salmonella wordt geschat dat naast reizen, milieu contact en persoon-persoon overdracht, ruim de helft van de infecties direct via het voedsel komt; voor Campylobacter ongeveer een derde.


Trends in Salmonella figuur 1

Figuur 1 Geschat aandeelvan aan reizen (of onbekend), contact met landbouwhuisdieren of hun producten, gerelateerde oorzaken van humane, laboratoriumbevestigde salmonellose (linker y-as). Omvangrijke uitbraken die niet representatief zijn voor de Salmonella-status van de Nederlandse (pluim)veestapel zijn in paars aangegeven. (Bron: Laboratoriumsurveillance RIVM).


Humane salmonellose en uitbraken

In 2015 was het aantal ingestuurde Salmonella-isolaten van patiënten in Nederland iets lager dan in 2013 en 2014, landelijk naar schatting ongeveer 1.530 isolaten, passend in de afnemende trend sinds 1996 (Figuur 1, Tabel 1). Het beeld in 2003, 2008, 2010 en in het bijzonder 2012 is volledig anders (ongeveer 2.500 isolaten in 2008 en 2010 en bijna 3.500 in 2003 en 2012). In 2008 en 2010 werd dit veroorzaakt door een reeks van grote uitbraken uit diverse bronnen en in 2003 door de import van besmette eieren uit Spanje tijdens de vogelpest en in 2012 door een grote uitbraak door met S. Thompson besmette gerookte zalm met ruim 1.100 geregistreerde patiënten (Figuur 1, Tabel 1). (3) Deze aantallen betreffen meestal het topje van de ijsberg; het werkelijke aantal patiënten ligt naar schatting ruim 15 maal zo hoog. De COI van de S. Thompsonuitbraak wordt geschat op €7,3 miljoen. (4) Dergelijke kosten betreffen dan alleen maar die van de grote onderzochte uitbraken.


Tabel 1 De ontwikkeling van de belangrijkste Salmonella-serotypes in de mens. Serotypes waar significante verheffingen voor zijn gevonden in 2014 en 2015 zijn grijs gearceerd (c.f. Tabel 2 en Figuur 1). (Bron: Laboratoriumsurveillance RIVM, met dekkingsgraad ~64% van Nederland). Kijk voor de volledige lijst serotypes 2000-2015 naar het artikel op de website.

Trends in Salmonella tabel 1

Tabel 2 Aantal uitbraken geconstateerd binnen de laboratoriumsurveillance RIVM (dekkingsgraad ~64%) en het aantal betrokken (extra) patiënten met salmonellose dan verwacht in de periode van het cluster.

Trends in Salmonella tabel 2

Tijdreeksanalyse en analyse van geografische clustering brengen echter meer mogelijke uitbraken aan het licht dan geregistreerd worden door GGD en NVWA. (5) In 2013 was dit geschatte aandeel van geclusterde patiënten met 4% heel laag terwijl dit ten tijde van de uitbraak met besmette zalm in 2012 bijna 50% betrof. In 2015 met 22% was dit meer dan in 2013 en 2014 maar vergelijkbaar met de jaren voor 2012 (Tabel 2). Ook het aantal vermoedelijke kleine uitbraken en daar bij betrokken personen was in 2015 hoger dan in 2013 en 2014: 15, waarvan 5 geografisch geclusterd. In 2014 en vooral in 2015 werden door het jaar heen diverse regionaal diffuse clusters gezien van S. Typhimurium, met name van de monofasische variant en in 2015 ook van S. Enteritidis. Faagtypering van S. Enteritidis vindt sinds januari 2013 niet meer plaats; die van S. Typhimurium was al per februari 2010 stopgezet. Daarvoor in de plaats wordt Multiple-Locus Variable number tandem repeat Analysis (MLVA)-typering uitgevoerd. MLVA blijkt bij uitstek geschikt om clusters van patiënten te onderscheiden met een mogelijke gemeenschappelijke bron. Sommige clusters werden ook in het buitenland gesignaleerd in het Epidemic Intelligence Information System (EPIS) van het ECDC. (6) Hiervan zijn in 2015 een reeks internationale voorbeelden de revue gepasseerd waarnaast ook kleine clusters van S. Oranienburg en S. Blockley december 2015, begin 2016. Eind 2015 is gestart met het internationaal nader onderzoeken van zulke clusters met whole genome sequencing. Verder veroorzaakte S. Heidelberg eind mei 2014 een voedselinfectie in een kinderdagverblijf in Rotterdam en Amsterdam waarbij bijna 100 kinderen ziek werden. (6) Dit was overigens een andere S. Heidelberg variant dan de cefotaximresistente stam van de afgelopen jaren afkomstig van uit Brazilië geïmporteerde slachtkuikens. (8) Duidelijke verheffingen in de laboratoriumsurveillance werden in 2014 ook enkele maanden gevonden voor S. Dublin. Andere jaren is S. Dublin meestal een zeldzame infectie met een vaak ernstig invasief verloop, bijna altijd met besmet rundvlees als de meest waarschijnlijke bron. MLVA-typering van dit serotype volgens het protocol voor het nauw verwante S. Enteritidis, liet een grote diversiteit zien met wel enige clustering maar zonder epidemiologische aanwijzingen over het voedselproduct.


Trends in Salmonella figuur 2

Figuur 2 Seizoens- en jaartrend (stappenlijn) in het aantal salmonellosepatiënten per week (Bron: Surveillance in de voormalige streek-laboratoria, RIVM) (rechter-as) en het percentage Salmonella-positieve slachtkuikenkoppels bij de slacht. (Bron: monitoring PVE) (linker-as).


Surveillance van serotypes bij de mens, landbouwhuisdieren en voedsel

Een belangrijk deel van de afname van Salmonella-infecties bij de mens kan worden verklaard door het Salmonella-bestrijdingsprogramma in pluimvee (Figuur 2). In alle schakels van de productieketen toont zowel de monitoring van de Productschappen Vee, Vlees en Eieren (PVE) (gestopt na 2012) als de monitoring van de NVWA in winkels (Tabel 3) een aanzienlijke reductie van de Salmonella-besmetting. Dit stagneerde echter na 2004, maar bleek zich vervolgens toch door te zetten in de monitoring van pluimveevlees in winkels. Vanaf 2011 is ook gekeken in vleesbereidingen (gekruid of gemarineerd vlees) en kippengehakt; hierin werden vergelijkbare besmettingspercentages aangetroffen als in onbereid kippenvlees.

De Salmonella-serotypes Enteritidis en Typhimurium (inclusief de monofasische), vormen samen bij de mens meestal ongeveer 60-80% van alle ingestuurde isolaten (Tabel 1). In tegenstelling tot S. Enteritidis zijn de problemen met S. Typhimurium meestal niet reisgerelateerd (Tabel 1). Op de derde plaats van meest voorkomende serotypes staat het sinds 2004 sterk opkomende antigeentype S. enterica subsp. enterica (subgroep I) serovar 1,4,5,12:i:- wat toenam van 27 isolaten in 2005, tot 321 in 2012, waarna dit weer daalde tot de helft daarvan in 2015. Ook bij varkens en in mindere mate bij runderen nam dit type sterk toe, een ontwikkeling die zich in tegenstelling tot bij de mens in 2014 en 2015 voortzette. Al enige tijd wordt dit type ook gevonden in pluimvee. Het is een monofasische variant van S. Typhimurium en is in vele landen emerging. Het voor de mens niet-tyfeuze serotype S. Paratyphi B var. Java is het dominante type in kippenvlees, toch wordt dit multiresistente type, soms zelfs ESBL (Extended Spectrum Beta Lactamase)-producerend, weinig (7x in 2014, 13x in 2015) en dan vaak reisgerelateerd (naar schatting 50%), bij de mens gevonden (Tabel 1). Bij pluimveevlees uit de winkel was de fractie S. Paratyphi B var. Java tot in 2013 onverminderd hoog; ongeveer 50% van alle isolaten gevonden op kippenvlees in de winkel, maar is in beide monitoringen voor het eerst sinds jaren in 2014 duidelijk lager, een trend die zich voortzette in 2015 (Tabel 3,4).
Opmerkelijk bij landbouwhuisdieren zijn naast de toename van het monofasische type van S. Typhimurium, de kentering van de toename van S. Derby bij varkens en S. Paratyphi B var. Java bij slachtkuikens, en de sterke toename van S. Infantis in kippenvlees (Tabel 3,4). De hoge aantallen S. Heidelberg in slachtkuiken betreffen slechts enkele uit Nederlandse kippen maar vooral die geïsoleerd uit geïmporteerde slachtkuikens uit Brazilië.(8) Deze zijn niet aangetroffen op kippenvlees in de winkel (Tabel 3).


Tabel 3 Salmonella spp. in kippenvlees in de winkel (Monitoringprogramma NVWA).

Trends in Salmonella tabel 3

Levensmiddelenonderzoek

De NVWA onderzoekt jaarlijks voor een groot aantal levensmiddelen of zij voldoen aan de gestelde norm voor afwezigheid van Salmonella. In Tabel 3 is een overzicht gegeven van het onderzoek van kippenvlees, waarbij voor vers kippenvlees een afwezigheidnorm geldt voor alleen de 2 humaan meest belangrijke serotypes: S. Enteritidis en S. Typhimurium. In vleesbereidingen van pluimveevlees mag hoe dan ook geen Salmonella worden aangetroffen. Voor vers vlees en vleesbereidingen van kip is Salmonella de laatste 2 jaar in de winkel in rond 3% van de partijen gevonden. In 2014 werden daarbij de serotypes Enteritidis en Typhimurium niet gevonden, in 2015 van elk 1 isolaat. In 2014 en 2015 is ook geïmporteerd pluimveevlees bemonsterd uit voornamelijk Zuid-Amerika, waarbij in respectievelijk 2014 en 2015, 6/53 en 5/44 (~11%) bemonsterde partijen Salmonella-positief bleken. In 5 gevallen ging het om het het serotype Heidelberg en zijn de serotypes Livingstone en Agona beide 2 keer gevonden en S. Enteritidis, en S. Weltevreden, beide 1 keer.

In Tabel 5 is een overzicht gegeven van de overige soorten (rauw) vlees die werden onderzocht in de winkel. Het gaat hier om ‘vers vlees’ en ‘gehakt vlees, vleesbereidingen en –producten’ van rund of kalf, varken en schaap of lam (definities van deze producten zijn bij wet vastgelegd in Verordening (EG) nr. 853/2004). Hoewel er geen normen voor Salmonella gelden voor vers vlees van deze diersoorten, volgt de NVWA wel het voorkomen van onder andere Salmonella in dit type product; voor gehakt vlees, vleesbereidingen en -producten geldt een afwezigheidsnorm van Salmonella. Voor rauw varkensvlees schommelt het voorkomen tussen 1 en 4% van de partijen, rund/kalfsvlees komt niet boven 0.5% uit en in lamsvlees wordt Salmonella slechts incidenteel gevonden.

Bij de groothandel wordt ook ‘exotisch vlees’ bemonsterd: bison, kangoeroe, struisvogel, krokodil, zebra, springbok, wild zwijn of hert. In 2015 is in 3 van de 58 bemonsterde partijen Salmonella gevonden, in 2014 waren de bevindingen nagenoeg hetzelfde (4/56, ~7%) in beide jaren ging het om vlees van kangoeroe en krokodil. Naast normen voor de afwezigheid van Salmonella in vlees geldt dit ook voor levensmiddelen waarvan de verwachting is dat ze zonder afdoende verhitting geconsumeerd kunnen worden. In 2015 was de besmetting met Salmonella van deze ‘niet-vleesproducten’ het hoogst voor de kruiden/specerijen, waarbij 4 van de 170 partijen gedroogde kruiden/specerijen (groothandel en producent) positief waren voor Salmonella; 0/39 import gedroogde kruiden/specerijen en 6/56 import verse kruiden, waarvan 3 besmet met S. Weltevreden. In sesamzaad werden 7 van de 94 partijen positief bevonden. Het totaal aan positieve voor deze projecten voor 2015 (17 van de 359 partijen) ligt ruim 40% lager dan in 2014 (31 van de 385 partijen). In andere niet-vleesproducten werd alleen 1 rucolamonster (product ‘gesneden groente uit de winkel’, 303 partijen) positief bevonden voor Salmonella. Verder werden r in de retail in 2015 geen positieve partijen gevonden. Dit betrof 267 monsters zacht fruit, 356 monsters niet-vegetarische tapas, 1139 monsters (gerookte) vis, 127 monsters Superfoods en in de groothandel 58 partijen niet-vegetarische tapas, 172 partijen humus/tofu/tahin en 58 partijen garnalen.

Reservoirs en bronnen van besmetting

Ongeveer 80% van de Salmonella-infecties treedt op door het eten van besmet voedsel zoals onvoldoende verhitte eieren, rauwe vleesproducten en heel incidenteel door (voorgesneden) rauwe groenten en fruit. De geschatte bijdragen aan de humane salmonelloseproblematiek door reizen, landbouwhuisdieren en hun producten worden getoond in Figuur 2. Het bronattributiemodel, gebaseerd op de resultaten van subtypering bij de mens en landbouwhuisdieren, is na 15 jaar aanzienlijk verbeterd. (9) Het blijkt dat met het oude model vooral de fractie die aan de consumptie van rundvlees wordt toegeschreven, werd overschat terwijl die van varkens werd onderschat. Ook de populatiedynamisch genetische bronattributieanalyse van MLVA bij Typhimurium bevestigt dit beeld. (10) Hoewel het de laatste paar jaar niet meer de dominante bron lijkt, waren eieren, evenals in andere Europese landen de afgelopen 20 jaar, meestal de belangrijkste bron van salmonellose. Voor eieren geldt vanaf 2009 dat, indien afkomstig van S. Enteritidis/S. Typhimurium-positieve koppels, deze niet meer op de markt gebracht mogen worden als tafeleieren voor directe humane consumptie (EG-besluit 1237/2007). Zij dienen te worden gekanaliseerd naar de eiverwerkende industrie. In de afgelopen 20 jaar was het aantal eigerelateerde infecties nog nooit zo laag als in 2013, 2014 en 2015. De bijdrage was in 2014 en 2015 ongeveer 20% en die door varkens 40%. Daarnaast was naar schatting slechts 4% afkomstig van rund, 9% van kip en 9% door besmetting na contact met reptielen. (11) Afhankelijk van het sero- of faagtype wordt minstens 10% van alle Salmonella-infecties in het buitenland opgelopen (Tabel 1) en kan van 8% de bron niet worden geschat.


Tabel 4 De serotypedistributie van de meest voorkomende Salmonella-types in landbouwhuisdieren. (Bron: Laboratoriumsurveillance RIVM) Kijk voor de volledige lijst serotypes 2005-2015 naar het artikel op de website.

Trends in Salmonella tabel 4 

Het houden van reptielen is de laatste jaren sterk toegenomen. Het aantal hier aan toegeschreven infecties was vóór 2000 nog minder dan 1% en werd vooral gevonden bij kinderen in de leeftijd van 0-4 jaar, na 2000 ligt het accent meer op volwassenen en is het percentage opgelopen tot ongeveer 9%. (10) Dit houdt waarschijnlijk verband met het houden van kleine schildpadden populair bij jonge kinderen in de vorige eeuw en de toename in het afgelopen decennium in het houden van andere soorten reptielen, vooral van slangen door volwassenen. Salmonella is commensaal bij reptielen.


Tabel 5 Salmonella in 25 g rauw vlees in de winkel. (Bron: Monitoringprogramma NVWA).

Trends in Salmonella tabel 5 

Resistentieontwikkeling

De MARAN-rapportage – de jaarlijkse publicatie over het veterinaire antibioticagebruik – over 2015 (12) beschrijft de toename van Salmonella-stammen resistent tegen fluoroquinolonen, derdegeneratiecephalosporines, carbapenems en colistine. Dat is een ontwikkeling die de mogelijkheden voor effectieve behandeling van ernstige humane infecties in belangrijke mate kan beperken. In 2015 werden net als in 2014, vrijwel alle multidrugresistente Salmonella gevonden in pluimvee vooral in combinatie met resistentie tegen cefotaxim. In totaal zijn in 2015 net als 2014 36 ESBL-producerende Salmonella-isolaten ontvangen op het CVI (2% van het totaal), met 11 verschillende serovars (9 in 2014); minder dan in 2013 (3%, 57 isolaten). Al zeker 10 jaar wordt Salmonella-resistentie tegen cefotaxim het meest gevonden bij S. Paratyphi B var. Java (Tabel 4 en 5). In 2013, 2014 en 2015 kwam deze resistentie het meest voor bij de S. Heidelbergisolaten. In totaal was 3% van alle S. Paratyphi B var. Java-isolaten verdacht van ESBL-productie in 2013, 8% in 2014, maar weer 4% in 2015. Voor S. Heidelberg betrof dit 74% van alle isolaten in 2013 (in 2012 60%), in 2014 aanzienlijk lager (43%) maar nog niet op het niveau van 2010/2011 (33%) maar in 2015 weer 59%. De S. Heidelbergproblematiek hangt samen met geïmporteerd besmet pluimvee uit Brazilië.(8) De hoogste resistentieniveaus worden gevonden bij de monofasische en andere S. Typhimurium, S. Heidelberg, S. Paratyphi B var. Java en in mindere mate bij S. Infantis, S. Brandenburg en S. Stanley (bij de mens):

  • S. Enteritidis (20%), S. Infantis (12%), S. Typhimurium (8%), S. Heidelberg (8%) and S. Paratyphi B var. Java (7%) zijn, vooral bij pluimvee en de mens, resistent tegen ciprofloxacine;
  • carbapenemresistentie is tot dusverre nog niet in Salmonella waargenomen;
  • het colistineresistentiegen mcr-1 werd retrospectief tussen 2010-2015 alleen gevonden in pluimvee vlees (1%). Hoewel het merendeel van de onderzochte isolaten afkomstig was van patiënten is hier het gen niet aangetroffen. In 2015 werd mcr-1 in S. Paratyphi B var. Java aangetoond en in een S. Schwarzengrund. In alle tot dusverre gevonden gevallen werd aangetoond dat het genplasmide gemedieerd was. (13) (Zie verder MARAN 2016 (12)).

Conclusies

Sinds het begin van deze eeuw is het aantal patiënten met salmonellose meer dan gehalveerd. Een ontwikkeling die gereflecteerd wordt door de bevindingen in de surveillance van landbouwhuisdieren en van vlees in de winkel. De bestrijdingsprogramma’s bij landbouwhuisdieren en verbeteringen in de hygiëne van het voedselproductie proces hebben dus effect gehad. Met een incidentie in de afgelopen 3 jaar van 9,1-9,3 bevestigde salmonellosegevallen per 100.000 inwoners, heeft Nederland een van de laagste incidenties van Europa. Bronattributie schat Salmonella in varkens als voornaamste bron (40%) en tafeleieren als goede tweede (20%). Ondanks deze gunstige ontwikkeling gedurende de laatste jaren komen nog steeds (soms) omvangrijke voedselgerelateerde uitbraken met hoge directe en indirecte maatschappelijke kosten voor. Daarnaast blijft de ontwikkeling van antibioticaresistentie een bron van zorg. Ook nieuwe dreigingen steken de kop op, zo was 1% van de salmonellosegevallen in de vorige eeuw gerelateerd aan het houden van reptielen en is dat de afgelopen jaren opgelopen tot 9%.

Auteurs

W. van Pelt1, M. van der Voort2, M. Bouwknegt1, K. Veldman3, B. Wit2, M. Heck1, L. Mughini-Gras1

1. Centrum Infectieziektebestrijding, RIVM, Bilthoven
2. Nederlandse Voedsel- en Warenautoriteit, Utrecht
3. Centraal Veterinair Instituut, Lelystad

Correspondentie

Wilfrid.van.Pelt@rivm.nl

Literatuur

  1. Bouwknegt M, Mangen M-J, Friesema IHM, Pelt van W.(2016) Disease burden of food-related pathogens in the Netherlands, 2015. RIVM briefrapport, 2016. In preparation.
  2. Bouwknegt M, Friesema I, Mangen MJ, Van Pelt W, Havelaar A.(2015) De ziektelast van voedsel gerelateerde infecties in Nederland, 2009-2012. Infectieziekten Bulletin 2015, 26: 10-13.
  3. Friesema I, Jong A, Hofhuis A, Heck M, Kerkhof van den H, Jonge de R, Hameryck D, Nagel K, Vilsteren van G, Beek van P, Notermans D, Pelt van W.(2012) Large outbreak of Salmonella Thompson related to smoked salmon in the Netherlands, August to December 2012. Euro surveillance 10/2014; 19(39).
  4. Suijkerbuijk AWM, Bouwknegt M, Mangen M-JJ, Wit de AG, Pelt van W, Bijkerk P, Friesema IHM. (2016) The economic burden of a Salmonella Thompson outbreak caused by smoked salmon in the Netherlands, 2012-2013. (submitted).
  5. Friesema IHM, Tijsma ASL, Wit B, Pelt van W.(2016) Registratie voedselgerelateerde uitbraken in Nederland, 2015. 2016, RIVM Rapport 2016-0085.
  6. Gossner CM, et al. (2015) Event-based surveillance of food- and waterborne diseases in Europe: ‘urgent inquiries’ (outbreak alerts) during 2008 to 2013 Eurosurveillance 2015; 20(25).
  7. Rijckevorsel van GGC, et al. (2015) Een voedsel gerelateerde uitbraak van Salmonella Heidelberg op kinderdagverblijven. Infectieziekten Bulletin 2015,26:118-20.
  8. Liakopoulos A, Geurts Y, Dierikx CM, Brouwer MSM, Kant A, Wit B, Heymans R, Pelt van W, Mevius DJ.(2016) Extended-Spectrum Cephalosporin-Resistant Salmonella enterica serovar Heidelberg Strains, the Netherlands. Emerging Infectious Diseases, 2016 22(7):1257-1261.
  9. Mughini-Gras L, Enserink R, Friesema I, Heck M, Duynhoven van Y, Pelt van W.(2014) Risk factors for human salmonellosis originating from pigs, cattle, broiler chickens and egg laying hens: a combined case-control and source attribution analysis. PLoS ONE 2014; 9(2):e87933.
  10. Mughini-Gras L, Smid J, Enserink R, Franz E, Schouls L, Heck M, Pelt van W. (2014) Tracing the source of human salmonellosis: A multi-model comparison of phenotyping and genotyping methods. Infection, Genetics and Evolution 2014;28:251-260.
  11. Mughini-Gras L, Heck M, Pelt van W.(2016) Increase in reptile-associated human salmonellosis and shift toward adulthood in the age groups at risk, the Netherlands, 1985 to 2014. Eurosurveillance, 2016 21(34).
  12. Veldman KT, Dierikx CM, Wit B, Pelt van W, Heederik DJJ, Mevius DJ.(2016) MARAN-2016 (i.c.m. NETHMAP-2016). http://www.cvi.wur.nl
  13. Veldman K, Essen-Zandbergen van A, Rapallini M, Wit B, Heymans R, Pelt van W, Mevius D. (2016) Location of colistin resistance gene mcr-1 in Enterobacteriaceae from livestock and meat. Journal of Antimicrobial Chemotherapy, 2016, doi:10.1093/jac/dkw181

 

Home / Documenten en publicaties / Uitgaven / Oktober 2016 / Trends in Salmonella bij de mens, landbouwhuisdieren en in voedsel

RIVM De zorg voor morgen begint vandaag
Menu