Conform Artikel 26 van de Wet publieke gezondheid (Wpg Wet Publieke Gezondheid (Wet Publieke Gezondheid)) kan de GGD Gemeentelijke Gezondheidsdienst (Gemeentelijke Gezondheidsdienst) op basis van signalen uit het onderwijsveld en aan de hand van de infectieziektemeldingen, een uitbraakonderzoek starten bij grote clusters. Maar vanwege de hoge werkdruk door de coronapandemie was dit niet altijd mogelijk. 

Op basis van alleen regulier bron- en contactonderzoek (BCO bron- en contactonderzoek (bron- en contactonderzoek)) bij de GGD is de vraag naar de rol van kinderen in de transmissie van SARS severe acute respiratory syndrome (severe acute respiratory syndrome)-CoV coronavirus (coronavirus)-2 op scholen, lastig te beantwoorden. Het test- en quarantainebeleid is hierbij van grote invloed. In de periode februari tot en met september 2021 was het basisschoolbeleid om bij 1 positief geteste leerling of leraar (de indexpatiënt) de hele klas in quarantaine te zetten en alle klasgenoten 5 dagen na het laatste contact met de indexpatiënt, te laten testen. Bij een negatieve testuitslag mochten zij uit quarantaine; zonder test was de quarantaineperiode 10 dagen. Omdat klasgenoten zich pas op dag 5 hoefden te laten testen en niet altijd duidelijk was wie bij elkaar in de klas zat, was het niet mogelijk om alle kinderen te volgen en zo de transmissieketens in kaart te brengen. Om meer inzicht te krijgen in de transmissie van SARS-CoV-2 op basisscholen ten tijde van de circulatie van de alphavariant, heeft het Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu (RIVM) samen met GGD regio Utrecht een onderzoek uitgevoerd. Hierbij is gekeken naar:

1. het aantal secundaire SARS-CoV-2-besmettingen in een basisschoolklas met 1 indexpatiënt; 
2. de invloed van de leeftijd van de indexpatiënt (kind of volwassene) op het aantal secundaire besmettingen; 
3. de getroffen infectiepreventiemaatregelen en de verschillen hierin tussen klassen met en zonder secundaire besmettingen. 

Methoden

Het onderzoek is uitgevoerd in de periode mei-juli 2021 op een aantal basisscholen in de GGD regio Utrecht. Als een leerling of leraar van een basisschoolklas positief was getest op SARS-CoV-2, werd de school door de GGD uitgenodigd om mee te doen aan het onderzoek. Na akkoord van de schooldirectie werden daarna alle ouders en medewerkers van de klas van de indexpatiënt per brief geïnformeerd over het onderzoek. In de brief werden de kinderen en medewerkers ook uitgenodigd om mee te doen aan het onderzoek en zich daarvoor te laten testen op SARS-CoV-2. Deelname was vrijwillig en de ouders en medewerkers moesten een toestemmingsverklaring voor deelname ondertekenen. 

Studie-opzet en testmomenten

Alle deelnemers (i.e. leerlingen en medewerkers) uit de klas van de indexpatiënt werden op 2 momenten getest op SARS-CoV-2: 

1. zo snel mogelijk (in principe dag 1 met uitloop tot dag 3) en 
2. op dag 5 na het laatste contact met de indexpatiënt in de klas. 

Voor de eerste test werd door de GGD een mobiele testlocatie ingericht in een aparte ruimte in de school. Alle ouders en medewerkers ontvingen een tijdslot, waarin zij naar de testlocatie konden komen. Een onderzoeksmedewerker van de GGD was aanwezig om uitleg te geven en vragen te beantwoorden. Op dat moment konden de ouders en/of medewerkers ook de toestemmingsverklaring ondertekenen. Voor de tweede test moesten de ouders en medewerkers zelf een afspraak maken bij een regionale GGD-teststraat. 

Zowel op dag 1 als op dag 5 werd een keel- en neusswab afgenomen voor een PCR polymerase chain reaction (polymerase chain reaction) (polymerase chain reaction)-test in het laboratorium. De deelnemers kregen hun testuitslag zoals gebruikelijk is via de GGD. Op alle testmomenten moesten de deelnemers ook een lijst invullen met vragen over eventuele klachten op het moment van testen en in de dagen ervoor. Op de eerste vragenlijst stonden ook vragen over de gezinssamenstelling, medische achtergrond en contacten via school en/of hobby-activiteiten. 

Alle testuitslagen werden gedeeld met het RIVM. De GGD stelde op basis van het bron- en contactonderzoek een lijst op van alle vermoedelijke indexpatiënten, hun klachten en de datum waarop die waren begonnen.

Checklist deskundige infectiepreventie GGD

Op de eerste testdag was ook een deskundige infectiepreventie van de GGD aanwezig om een inventarisatie te maken van alle preventieve maatregelen op school. Hiervoor was een checklist opgesteld die samen met een medewerker van de school werd ingevuld

Analyse

Het deelnamepercentage is per klas als volgt berekend: het aantal deelnemende leerlingen ten opzichte van het totaal aantal leerlingen/klasgenoten. Het aantal en de proportie secundaire besmettingen werd berekend onder deelnemers. De preventiemaatregelen werden vergeleken tussen klassen met secundaire verspreiding en klassen zonder secundaire verspreiding met een Fisher’s Exact test. 

Resultaten

In de periode mei-juli 2021 hebben 18 basisschoolklassen van 16 verschillende basisscholen in de GGD regio Utrecht meegedaan aan dit onderzoek:

• 2 onderbouwklassen (groep 1-2);
• 6 middenbouwklassen (groep 3-4-5); 
• 10 bovenbouwklassen (groep 7-8). 

In totaal hebben 199 schoolcontacten van de indexpatiënten meegedaan onder wie 187 kinderen en 12 medewerkers. 
De eerste vragenlijst is ingevuld door 102 (ouders van) deelnemende leerlingen (55%) en 8 (67%) medewerkers. Tabel 1 geeft de basiskarakteristieken weer van deze groep deelnemers. 
De leeftijd van de kinderen lag tussen de 5 en 13 jaar (mediaan 10); de medewerkers waren tussen de 23 en 64 jaar oud (mediaan 34) (tabel 1).

Tabel 1. Karakteristieken van de deelnemers van het scholenonderzoek die de vragenlijst op dag 1 hebben ingevuld

	Aantal leerlingen (%)	Aantal medewerkers
	Totaal = 102	Totaal = 8
Leeftijd, mediaan [spreiding]	10 [5-13]	34 [23-64]
Geslacht
Vrouwelijk	55 (56)	6 (75)
Onderliggende aandoening(en)	2 (2)	1 (13)
Grootte huishouden
2 personen	3 (3)	0
3-5 personen	86 (93)	5 (63)
>5 personen	4 (4)	3 (37)
Eerder SARS-CoV-2 positief getest	2 (2)	1 (13)

Het aantal deelnemende klasgenoten van de indexpatiënt varieerde per klas van 1 tot 23 leerlingen (mediaan 11). Gerekend ten opzichte van het totaal aantal leerlingen komt dit overeen met een deelnamepercentage onder leerlingen van 7% tot 85% (gemiddeld 43%) (tabel 2).

Tabel 2. Overzicht testuitslagen leerlingen voor SARS-CoV-2 op dag 1 en dag 5 na laatste blootstelling aan de indexpatiënt, weergegeven per deelnemende klas

Klas ID individuele dosis (individuele dosis)	Groep	Index	Totaal aantal leerlingen	N leerlingen getest	Response rate leerlingen	N leerlingen positief dag 1	N leerlingen positief dag 5
1	Bovenbouw	Leerling	19	3	16%	0	0
2	Bovenbouw	Leerling*	28	11	39%	0	0
3	Bovenbouw	Leerling	27	7	26%	0	1* (14%)
4	Bovenbouw	Leerling*	23	11	48%	1 (9%)	0
5	Bovenbouw	Leerling*	24	15, 1 missing uitslag	63%	0	0
6	Middenbouw	Leerling*	20	5	25%	0	0
7	Middenbouw	Leerling*	14	1	7%	0	0
8	Onderbouw	Leerkracht*	23	8	35%	0	0
9	Bovenbouw	Leerling*	26	8	31%	2 (25%)	0
10	Onderbouw	Leerling*	19	10	53%	0	0
11	Bovenbouw	Leerling*	26	16	62%	3 (19%)	0
12	Middenbouw	Leerling	20	7	35%	0	0
13	Bovenbouw	Leerkracht*	27	23, 1 missing uitslag	85%	0	0
14	Middenbouw	Leerling*	23	11	48%	0	0
15	Bovenbouw	Leerling	21	11	52%	0	0
16	Middenbouw	Leerling	27	18, 1 missing uitslag	67%	0	1* (6%)
17	Middenbouw	Leerling*	24	8	33%	0	0
18	Bovenbouw	Leerkracht*	30	14	47%	0	0
TOTAAL			421	187	44%	6	2
* Symptomatisch

PCR-testresultaten op dag 1 en dag 5

Bij 13 van de 18 klassen (72%) is geen verdere transmissie aangetoond. Alle 134 deelnemers van deze 13 klassen testten  negatief op zowel dag 1 als dag 5. 
In totaal zijn er in 5 klassen met 65 deelnemers 8 secundaire besmettingen gevonden, allen kinderen (4% van alle deelnemers): 

• 6 kinderen uit 3 bovenbouwklassen testten positief op dag 1; 
• 1 kind uit een andere bovenbouwklas testte positief op dag 5; 
• 1 kind uit een middenbouwklas testte positief op dag 5. 

Bij de 3 bovenbouwklassen werden respectievelijk 1 van de 11 (9%), 2 van de 8 (25%) en 3 van de 16 (19%) kinderen positief getest op dag 1 (tabel 2). Van deze 6 kinderen hadden 2 klachten; van de andere 4 kinderen was dit niet bekend omdat hun vragenlijsten ontbraken. In deze 3 bovenbouwklassen met secundaire besmettingen werden op dag 5 geen nieuwe besmettingen meer gevonden. 
Op dag 5 werd in een andere middenbouwklas 1 van de 18 (6%) leerlingen positief getest en in nog een andere bovenbouwklas werd 1 van 7 (14%) leerlingen positief getest. In deze klassen waren op dag 1 geen positieve testen. Beide leerlingen hadden last van verkoudheid en/of loopneus, keelpijn en kortademigheid. 
De 12 deelnemende leraren hadden zowel op dag 1 als op dag 5 een negatieve testuitslag (tabel 3). 

Tabel 3. Overzicht testuitslagen leraren voor SARS-CoV-2 op dag 1 en dag 5 na laatste blootstelling aan de indexpatiënt, weergegeven per deelnemende klas

Klas ID	Groep	Index	N leraren getest	N leraren positief dag 1	N leraren positief dag 5
1	Bovenbouw	Leerling	0
2	Bovenbouw	Leerling*	0
3	Bovenbouw	Leerling	0
4	Bovenbouw	Leerling*	2	Missing	Missing
5	Bovenbouw	Leerling*	1	0	Missing
6	Middenbouw	Leerling*	1	0	0
7	Middenbouw	Leerling*	0
8	Onderbouw	Leerkracht*	0
9	Bovenbouw	Leerling*	1	0	Missing
10	Onderbouw	Leerling*	1	0	0
11	Bovenbouw	Leerling*	1	0	0
12	Middenbouw	Leerling	1	0	Missing
13	Bovenbouw	Leerkracht*	1	Missing	Missing
14	Middenbouw	Leerling*	0
15	Bovenbouw	Leerling	1	0	0
16	Middenbouw	Leerling	1	0	0
17	Middenbouw	Leerling*	1	0	0
18	Bovenbouw	Leerkracht*	0
TOTAAL			12	0	0
* Symptomatisch

Indexpatiënten

15 leerlingen en 3 medewerkers waren indexpatiënt. Hiervan hadden 10 leerlingen en 3 medewerkers klachten als hoofdpijn, neusverkouden, keelpijn en hoesten. Het mediane aantal dagen tussen het begin van de klachten en de dag van laatste blootstelling in de klas was 2 dagen (range 0-3 dagen). In de 5 klassen met secundaire besmettingen waren de indexpatiënten leerlingen, van wie er 3 klachten hadden. 

Infectiepreventiemaatregelen scholen

Tabel 4 geeft een overzicht van de infectiepreventiemaatregelen van de scholen. Over het algemeen hanteerden de scholen vergelijkbare maatregelen, voortkomend uit de adviezen en protocollen voor het primair onderwijs: gescheiden pauze houden, geen ouders toelaten in het schoolgebouw, handhygiënepunten in de lokalen en dagelijkse schoonmaak van de lokalen. Slechts een paar scholen hanteerde de 1,5- meterafstand in de klas, had looproutes aangebracht of liet de leerlingen uit groep 7/8 mondkapjes gebruiken. De maatregelen verschilden niet significant tussen klassen met en zonder secundaire verspreiding (tabel 4).

 Tabel 4. Overzicht maatregelen scholen

Karakteristieken/maatregelen	Wel verspreiding	Geen verspreiding	P-value
	N=5 (%)	N=13 (%)
Gym			0.61
Met 1 klas binnen	4 (80)	8 (62)
Met 1 klas buiten	1 (20)	5 (38)
Gezamenlijke vieringen toegestaan	1 (20)	1 (8)	0.49
Inzet van ouders bij overblijven etc.	2 (40)	1 (8)	0.17
Hanteren van 1.5m afstand in klas	1 (20)	0 (0)	0.28
Hanteren van bubbels in de klas	4 (80)	10 (77)	1.00
Pauzes gescheiden			0.58
Groepen mengen niet op schoolplein	3 (60)	10 (77)
Groepen mengen wel op schoolplein	2 (40)	3 (23)
Hanteren verschilende start- en eindtijden	2 (40)	7 (54)	1.00
Ouders toegestaan in schoolgebouw	0	0
Looproutes aangebracht	2 (40)	1 (8)	0.17
Eigen ingang klas	0	4 (31)	0.28
Aanwezigheid mechanische ventilatie	4 (80)	12 (92)	0.49
Handhygiënepunt aanwezig in lokaal	3 (60)	12 (92)	0.17
Dagelijkse schoonmaak lokaal	4 (80)	12 (92)	0.49
Gebruik mondkapjes medewerkers	2 (40)	8 (62)	0.61
Gebruik mondkapjes leerlingen groep 7/8	0 (0)	5 (38)	0.25
Gebruik lerarenkamer toegestaan	4 (80)	4 (31)	0.12
Inzet zelftesten	3 (60)	6 (46)	1.00

Discussie

De resultaten van dit onderzoek in de periode waarin de alphavariant van SARS-CoV-2 dominant was laten weinig verdere transmissie zien na een eerste positief geteste leerling of medewerker in een basisschoolklas: slechts 8 (4%) deelnemers – leerlingen - testten positief op dag 1 of 5 na het vaststellen van de eerste besmetting in een klas. Van deze 8 leerlingen zaten er 7 in een bovenbouwklas. Geen van de 12  medewerkers werd positief getest. Mogelijk waren enkele medewerkers al gevaccineerd, maar dat is niet nagevraagd. We konden geen verband aantonen tussen de infectiepreventiemaatregelen op school en verdere verspreiding van het virus in de klas. 

Het is lastig om onze resultaten te vergelijken met studies uit andere landen. Enerzijds door de virusvarianten en anderzijds door de verschillende test- en quarantaineregels. In andere Europese landen zijn wel studies gedaan naar de transmissie van SARS-CoV-2 binnen basisscholen. (10-12) In Noorwegen bijvoorbeeld, is een prospectieve studie gedaan in de periode augustus-november 2020. De schoolcontacten van 13 indexpatiënten werden gevolgd met bron- en contactonderzoek en PCR-testen van speekselmonsters. In dit onderzoek testten ook maar een paar contacten positief:  2 (0,9%) van de 234 deelnemende kinderen. (10) In Italië, in de periode september-oktober 2020, werd 1 besmetting gevonden onder 266 contacten van 14 indexpatiënten. (11) Beide studies zijn echter van voor de opkomst van de alphavariant en Noorwegen en Italie hadden een ander quarantainebeleid. De aanleiding voor onze studie was juist een toename van het aantal clusters in de alphaperiode. De 8 secundaire besmettingen die wij hebben gevonden, waren 7 leerlingen uit de bovenbouw. Dit correspondeert met eerdere bevindingen dat vatbaarheid voor infectie samenhangt met de leeftijd. (13) 

Een belangrijke kanttekening die we moeten maken is dat dit onderzoek is uitgevoerd in de periode dat de alphavariant van SARS-CoV-2 dominant was. De hierna volgende varianten van het virus, delta en omikron, waren veel besmettelijker waardoor het aantal besmettingen op basisscholen veel hoger werd. Daarnaast is het quarantainebeleid van invloed op de mate van verspreiding. Tijdens dit onderzoek was het beleid om een hele klas in quarantaine te zetten bij 1 besmetting. Vanaf september 2021 echter, toen de besmettelijker deltavariant dominant was, werden de quarantainemaatregelen op basisscholen versoepeld en verviel de quarantaineverplichting voor de hele klas bij 1 besmetting. Hierdoor was er meer ruimte voor verspreiding van  het virus. De resultaten uit dit onderzoek gelden dan ook niet voor de delta- en omikronperiode van de pandemie. 

In eerder onderzoek is beschreven dat er op scholen waar meer maatregelen werden genomen om de transmissie van SARS-CoV-2 te verminderen, sprake was van een lage aan school gerelateerde incidentie van het virus, ondanks een zeer hoge incidentie in de bevolking. (14) In ons onderzoek hebben we geen verband kunnen aantonen tussen de preventiemaatregelen en transmissie in de klas. Dit kan deels verklaard worden doordat er maar 18 basisschoolklassen hebben meegedaan én door het totaalpakket aan factoren dat bijdraagt aan de transmissiedruk op een bepaald moment.

Ons onderzoek heeft een aantal beperkingen: 

• Het is mogelijk dat we secundaire besmettingen gemist hebben. De respons van leerlingen varieerde van 7% tot 85% (gemiddeld 43%), waarbij dit in 2/3 van de deelnemende klassen 50% of lager was. Hierdoor hebben wij geen compleet beeld van de transmissie in de klas en  het aantal secundaire besmettingen zal een onderschatting zijn. We hebben geen informatie over het aantal besmettingen onder niet-deelnemers. 
• Er ontbreken gegevens over sequencing. Vanwege beperkte opslagtermijn van het testmateriaal bij het laboratorium was het niet mogelijk om  sequentieanalyses uit te voeren om fylogenetische links te leggen tussen monsters van indexpatiënten en die van besmette contacten. Het is daarom onduidelijk of de 8 positief geteste leerlingen de besmetting op school hebben opgelopen of daarbuiten. 
• We weten niet zeker of de indexpatiënten ook werkelijk de indexpatiënten waren. De indexpatiënt was degene die als eerste positief getest werd in de klas. Het is mogelijk dat een andere leerling – die ook misschien niet meedeed aan het onderzoek - al eerder besmet was. 
• We kunnen op basis van onze onderzoeksgegevens niet concluderen of er een verschil is in verspreiding door een leerling-of een leraar-indexpatiënt 
• We hadden het onderzoek graag willen herhalen na de zomervakantie van 2021 ten tijde van de deltavariant, maar vanwege logistieke beperkingen en het lage animo onder scholen is dit niet gedaan. 

De beperkingen van deze studie nemen niet weg dat het van belang is om onderzoek te doen naar de verspreiding van SARS-CoV-2 (en eventuele toekomstige virussen) op scholen en deze resultaten te publiceren. De resultaten van verschillende studies samen leveren een completer beeld op van de situatie en kunnen relevante betekenis hebben voor het beleid tijdens toekomstige pandemieën.

Conclusie

In dit uitbraakonderzoek onder 18 basisschoolklassen in GGD regio Utrecht hebben wij weinig aanwijzingen gevonden voor secundaire verspreiding van de alphavariant van SARS-CoV-2 onder kinderen in basisschoolklassen. Echter, het beperkte aantal deelnemers per klas maakt het moeilijk om duidelijke conclusies te trekken. 

Auteurs

I. Roof¹, J. van den Boogaard¹, D. Eggink¹, A. Meijer¹, P. Hintaran², S. van den Hof¹, A.B. van Gageldonk-Lafeber¹,

1. Centrum Infectieziektebestrijding, Rijksinstituut voor Volksgezondheid en Milieu, Bilthoven
2. GGD Utrecht

Correspondentie

I. Roof